Sylvia 45 / 2009 Příčiny proměnlivosti ve zbarvení ptačích vajec Causes of variability in avian eggshell coloration Barbora Večlová & David Hořák Přírodovědecká fakulta Univerzity Karlovy, katedra ekologie, Viničná 7, CZ-128 44 Praha 2; e-mail: horakd@centrum.cz Večlová B. & Hořák D. 2009: Příčiny proměnlivosti ve zbarvení ptačích vajec. Sylvia 45: 51 72. Zbarvení skořápky ptačích vajec, jakož i velikost a tvar skvrn jsou velmi proměnlivé. Velké odlišnosti existují převážně mezi druhy, ale variabilitu můžeme najít i v rámci jednoho druhu, či dokonce v rámci jedné snůšky. Pestrá škála barev je způsobena přítomností pigmentů biliverdinu a protoporfyrinu a jejich kombinacemi. Původně bylo ptačí vejce pravděpodobně bílé a beze skvrn, teprve v průběhu evoluce postupně z různých příčin vznikaly barevné variace. Nejčastěji je za prvotní příčinu evoluce barevnosti a skvrnitosti vajec považována nutnost předejít útokům predátorů tvorbou kryptických vajec. Evoluci barevnosti ptačích vajec však zřejmě ovlivnily i závody ve zbrojení mezi hnízdními parazity a jejich hostiteli. Celková barevnost skořápky může významně přispívat k termoregulaci vajec a pigmentové skvrny na vejcích mohou zpevňovat tenké oblasti skořápky při nedostatku vápníku. U modrozelených vajec se uvažuje také o signální funkci samice může jejich prostřednictvím informovat samce o své kvalitě, aby ovlivnila jeho angažovanost v péči o potomky. Přímý vliv na zbarvení vajec má také prostředí, ve kterém ptáci žijí a stres, který zažívají. Barva a skvrnitost ptačích vajec jsou vzhledem k zajímavým evolučně ekologickým interpretacím lákavým objektem studia. K jejich uchopení se stále častěji používají moderní metody (analýza obrazu a spektrofotometrie), které dokáží překonat odlišné vnímání barev u ptáků a lidí. Avian eggshell colour and spotting pattern may differ a lot. Big differences exist among species, but there also is a huge intraspecific and even intraclutch variation. Proximate causes of eggshell patterning are biliverdin and protoporphyrin pigments, combinations of which create different colours. The ancestral eggshell was probably white and immaculate but several ultimate causes have led to different eggshell colours during evolution. The necessity to prevent predation was presumably the primary cause for different cryptic colours. Arms races between brood parasites and their hosts also probably played an important role in the evolution of egg coloration. Moreover, eggshell pigments may improve the thermoregulation of eggs or compensate thinner areas of the shell caused by calcium deficiency. The blue-green coloration of eggs has been suggested to constitute a sexually selected female signal the intensity of colour would reflect the physiological condition of the female, and hence it might affect the allocation of male parental care. Some studies document effects of environmental conditions and stress on avian egg coloration. As egg colour and patterning offers interesting evolutionary interpretations, it has attracted attention of many investigators. Modern methods such as image analysis or spectrophotometry are commonly used when studying egg coloration. They help to overcome the differences in perception of colours between birds and humans. Keywords: brood parasitism, egg, eggshell coloration, eggshell pigments, predation 51
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec ÚVOD Ptáci (Aves) jsou známí obrovskou barevnou rozmanitostí a totéž lze prohlásit o jejich vejcích. Mezi ptačími vejci najdeme širokou paletu barev. Jsou nám známa vejce bílá (kivi hnědý, Apteryx australis; rehek domácí, Phoenicurus ochruros), krémová (kur bankivský, Gallus gallus), modrá (rehek zahradní, Phoenicurus phoenicurus; drozd zpěvný, Turdus philomelos), zelená (kasuár přilbový, Casuarius casuarius; emu hnědý, Dromaius novaehollandiae), červená (cetie jižní, Cettia cetti) či hnědá (jeřáb popelavý, Grus grus). Vaječná skořápka může být beze skvrn (čápovití, Ciconiidae; měkkozobí, Columbiformes) nebo různobarevně skvrnitá (čejka obecná, Vanellus vanellus; pěnice černohlavá, Sylvia atricapilla). Největší rozdíly pozorujeme mezi jednotlivými druhy, nicméně i v rámci téhož druhu, nebo dokonce téže snůšky lze objevit pozoruhodné odlišnosti. Zářnými doklady druhů s vysokou vnitrosnůškovou variabilitou v barvě vajec jsou alkoun úzkozobý (Uria aalge, Birkhead 1978) či snovač zahradní (Ploceus cucullatus, Collias 1993). Zajímavým příkladem je i dimorfizmus v barvě vajec sýkořice vínoprsé (Paradoxornis webbianus), která klade buď modrá, nebo bílá vejce (Kim et al. 1995). Variabilita v barvě vajec je důsledkem evolučních přizpůsobení ptáků různým vlivům prostředí, ve kterém žijí, stejně jako fyziologie jejich tělesných procesů. Barva vajec je tedy určována proximátními i ultimátními faktory. Proximátní příčiny souvisí s fyziologií jedince a vyjadřují, co přímo způsobuje zbarvení a skvrnitost vajec ukládaní pigmentů, stres, potravní nabídka. Ultimátní příčiny popisují, jakou funkci má pro jedince dané zbarvení a skvrnitost vajec, a slouží k vysvětlení, proč k evoluci daného zbarvení došlo. V této rešerši se zabýváme základními proximátními, a zejména ultimátními příčinami proměnlivosti v barvě ptačích vajec. Proximátní příčiny zbarvení skořápky ptačích vajec Během vývoje ptačího vejce se vaječná buňka uvolňuje z vaječníku, postupuje dolů vejcovodem a obaluje se bílkem a následně papírovými blánami. Ve spodní části vejcovodu získává vejce pevnou skořápku, když sekret vylučovaný vápennými žlázami jeho stěny ztuhne v pevnou hmotu. Povrch skořápky kryje kutikula, která skořápku zesiluje a slouží jako bariéra proti mikroorganizmům (Gill 2006). Zároveň dává vejcím jejich vzhled. Závisí na ní, zda jsou matná, nebo lesklá. Skořápka je prostoupena mnoha póry, které slouží k výměně kyslíku a oxidu uhličitého, a zajišťují tak dýchání zárodku. Skořápka ptačího vejce je z 94 97 % složena z uhličitanu vápenatého. Zbytek tvoří organická složka a pigmenty určující zbarvení a skvrnitost skořápky vejce. Tvorba vaječné skořápky ve spodní části vejcovodu (děloze) trvá asi 20 h (Butcher & Miles 2003). Zde získává i pigmentaci (Zhao et al. 2006). Pigmenty se na vnější části skořápky a v kutikule objevují přibližně 4 h před kladením (Soh et al. 1993). Mezi barviva vaječné skořápky patří zejména deriváty pyrolu: (1) protoporfyrin způsobující hnědé odstíny skořápky a (2) biliverdin IXα tvořící odstíny modré a zelené (Kennedy & Vevers 1976, Mikšík et al. 1996). Biliverdin prostupuje celou skořápkou a vytváří barvu podkladu, zatímco protoporfyrin se objevuje především v místech skvrn. Ovšem i on může u některých druhů, jako například u kura domácího (Gallus domesticus), tvořit podklad (Kennedy & Vevers 1976). Oba pigmenty vznikají 52
Sylvia 45 / 2009 z hemu (součásti krve) ve skořápkové žláze nebo krevním řečišti (McGraw 2005) a jejich kombinací vzniká mnoho barevných odstínů. Biliverdin má významné antioxidační vlastnosti, tj. podílí se na kvalitě imunitní odpovědi organizmu, a míra jeho ukládání do vaječné skořápky tudíž může odrážet obranyschopnost jedince (Moreno & Osborno 2003). Skořápka také odráží UV záření (Cherry & Bennett 2001), což může být důsledkem její mikrostruktury, podobně jako je tomu u peří (Shawkey & Hill 2005). Pigmenty jsou obsaženy i ve skořápce bílých vajec, kde se podílí na zvyšování její pevnosti a pružnosti (Gosler et al. 2005). Množství barviv ve žlázách podílejících se na produkci skořápky je pravděpodobně řízeno hormonálně estradiolem a progesteronem (Soh & Koga 1997). Hormonální regulaci lze hledat i za vyblednutím obvykle hnědých vajec kura domácího, které způsobuje stres, strach či nervozita. Důsledkem takových jevů stoupá hladina stresových hormonů v krvi. Jedná se zejména o epinefrin, hormon způsobující zastavení tvorby kutikuly ve skořápkové žláze. Uhličitan vápenatý se pak ukládá na neúplně vytvořené kutikule, což způsobuje bledost vajec (Butcher & Miles 2003). Bledost stoupá také s věkem samice, což může být způsobeno nárůstem velikosti vejce, který není provázen adekvátním nárůstem množství pigmentů (Odabaşi et al. 2007). Světlejší vejce starších samic prokázali také Moreno et al. (2005) u lejska černohlavého (Ficedula hypoleuca), jejich vysvětlení je však založeno na nižší kvalitě (fyzické kondici) starších jedinců. K analogickým závěrům však nedospěli Sieffermanová et al. (2006), jejichž studie na salašníkovi modrém (Sialia sialis) prokázala pozitivní závislost mezi věkem samic a intenzitou zbarvení vajec. Rozdíl v hmotnosti vajec mezi samicemi různého stáří však neprokázali. Souvislost mezi sytostí barvy vajec a stářím samice tak není jednoznačná a vyžaduje další studium. Vyblednutí vajec často způsobují také cizorodé látky, jako jsou (1) léky, hlavně kokcidiostatika, (2) choroboplodné zárodky, způsobující například bronchitidu (Butcher & Miles 2003) či (3) insekticidy, například DDT. Skořápky vajec krahujce obecného (Accipiter nisus), které obsahovaly více DDT, obsahovaly větší množství protoporfyrinu i biliverdinu. V případě protoporfyrinu šlo pravděpodobně o kompenzaci zeslabené skořápky (sensu Gosler et al. 2005), DDT totiž blokuje dostupnost vápníku pro vápenné žlázy (Jagannath et al. 2008). Množství biliverdinu nesouvisí s tloušťkou skořápky, ale může být ovlivněno sekundárně účinkem DDT na imunitní systém samice (Jagannath et al. 2008). Souvislost barvy vajec a stavu imunitního systému prokázali i Moreno & Osorno (2003), viz níže. Barvu vajec ovlivňují také klimatické faktory. Avilés et al. (2007) zjistili, že vejce rákosníka obecného (Acrocephalus scirpaceus) byla světlejší, pokud na jaře více pršelo a zároveň měla tendenci být v chladnějším jaru více modrá a zelená. Podobně vejce kukačky obecné (Cuculus canorus) byla modřejší a zelenější, pokud na jaře více pršelo (Avilés et al. 2007). Možné vysvětlení je založeno na změnách potravní nabídky. Distribuce potravních zdrojů pro ptáky vývoj hmyzu a vegetace totiž prokazatelně souvisí s počasím (Jones et al. 2003). Ptačí hnízda nezřídka obsahují jedno vejce světlejší, tmavší či jinak skvrnité (Newton 1893 ex Kilner 2006, Preston 1957, Verbeek 1990). Toto vejce bývá často posledním ve snůšce, a příčinou jeho světlosti by tak mohlo být vyčerpání skořápkové žlázy (Nice 1937). Toto vysvětlení by mohlo potvrzovat i zjištění, 53
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec že čím větší bývá u vrány severozápadní (Corvus caurinus) snůška, tím větší je pravděpodobnost, že některá z vajec budou bledší (Verbeek 1990). Některé samice ale naopak kladou bledé vejce jako první (Verbeek 1990). Pokud je poslední vejce naopak barevnější než zbytek snůšky, může být důvodem to, že již není třeba barvu šetřit na další vejce a může se tedy plně využít (Lowther 1988). Jak vidno, hypotetická vysvětlení lze nalézt téměř vždy, jejich potvrzení však vyžaduje další usilovnou práci. Ultimátní příčiny zbarvení skořápky ptačích vajec Původní ptačí vejce bylo pravděpodobně bílé a beze skvrn. Různě zbarvená vejce vznikala postupně během evoluce v reakci na selekční tlaky prostředí, a to zřejmě zejména na pravděpodobnost predace (Kilner 2006). Tuto hypotézu podporuje skutečnost, že čistě bílá vejce mají nejčastěji druhy hnízdící na bezpečných místech, naopak vejce druhů hnízdících na přístupných místech bývají hnědá, modrá a skvrnitá (Wallace 1889 ex Kilner 2006). Další ekologické funkce barevnosti skořápky se patrně vyvinuly později (Kilner 2006). Patří mezi ně například ochrana před hnízdními parazity (Davies & Brooke 1989a,b), kompenzace nedostatku vápníku ve skořápce protoporfyrinem (Gosler et al. 2005), termoregulace (Bertram & Burger 1981). Navíc jedna z recentních hypotéz navrhuje možnost signální funkce barvy vejce v pohlavním výběru (Moreno & Osorno 2003). Barevnost může koloniálně hnízdícím ptákům sloužit také jako vodítko při rozpoznávání vlastních vajec, platí to ovšem jen u některých druhů a při vysokých hnízdních hustotách (Birkhead 1978). Tuto hypotézu vyvrací studie provedené na rybácích velkozobých (Sterna caspia) a alkounech tlustozobých (Uria lomvia), které dokládají, že ptáci svá vejce nepoznají a při dohledávání svých hnízd se orientují spíše podle jejich umístění než podle barevnosti vajec (Shugart 1987, Gaston et al. 1993). V tmavých hnízdech může barva vajec napomáhat rodičům při určování polohy vejce (Lack 1958). Avilés et al. (2006) tuto hypotézu potvrdili zjištěním, že ptáci hnízdící v tmavých hnízdech kladou vejce jasnější a s větší odrazivostí v UV než ptáci s otevřenými hnízdy. Role predace v evoluci barvy vajec Predátoři jsou pro ptáky velkým nebezpečím, především pro jejich mláďata a vejce. Předpokládá se, že hnízdní predace stojí za zničením více než 50 % hnízd, a je tak významným faktorem ovlivňujícím reprodukční úspěšnost ptáků (Ricklefs 1969). Riziko predace vajec je často vyšší než pro vylíhlá mláďata (Martin 1992). Jedním z nejdůležitějších faktorů ovlivňujících pravděpodobnost nalezení hnízda je totiž jeho umístění. Pokud je hnízdo umístěno špatně, predátoři jej naleznou již během inkubace (Kelly 1993). Ptáci by se tedy měli snažit snížit pravděpodobnost nalezení hnízda, čehož mohou, kromě výběru správného místa pro hnízdo, dosáhnout i vytvářením nenápadných (kryptických) vajec. Maskovací funkce barevnosti vajec však není vždy potvrzena (Westmoreland & Kiltie 2007). První zmínky o možné antipredační funkci zbarvení vajec se objevují před více než 100 lety (Newton 1893 ex Kilner 2006). Bílá vejce kladou ptáci hnízdící v dutinách či v uzavřených hnízdech, např. moudivláček lužní (Remiz pendulinus). Selekce na kryptické zbarvení vajec je nižší také u ptáků, kteří po značnou dobu inkubace kryjí vejce svým tělem (měkkozobí) nebo hnízdním materiálem (potápky, Podicipediformes), a samozřejmě 54
Sylvia 45 / 2009 u těch, kteří jsou schopni hnízdo před případnými predátory uchránit např. pštrosi (Struthioniformes). Naopak 80 % ptačích druhů, kteří staví hnízda na otevřených, dobře viditelných místech, snáší vejce hnědá, šedá nebo zelená, s červenými nebo hnědými skvrnami (Lack 1958). Význam krypse se může významně lišit i v rámci skupiny otevřeně hnízdících ptáků, jak naznačuje studie Weidingera (2001). Hypotéza antipredační funkce barevnosti vajec však obsahuje řadu komplikací. Studie věnující se tomuto problému většinou porovnávají pravděpodobnost predace mezi bílými a uměle nabarvenými vejci, která se lidem zdají nenápadná. Odlišné vnímání barev lidí a predátorů ptačích hnízd ale může vést k nepřesnostem v publikovaných závěrech. V některých případech byla predátory více napadána vejce uměle nabarvená než vejce přírodní (Montevecchi 1976). Dalším metodickým problémem je pravděpodobně i používání umělých hnízd, která bývají nápadnější než hnízda přírodní (Kilner 2006), což zvyšuje míru jejich predace (Wilson et al. 1998). Výsledky jsou také ovlivněny druhy predátorů přítomnými na studijní lokalitě. Savci se například orientují spíše čichem, a tudíž bez ohledu na barvu (Castilla et al. 2007). Matoucí je také skutečnost, že při pokusech s umělými hnízdy nejsou přítomni inkubující rodiče. Kromě barvy vajec mohou být predátoři upozorněni na přítomnost hnízda aktivitou rodičů (Martin et al. 2000). Výsledky experimentů jsou proto do značné míry ovlivněny způsobem provedení. Pouze pokusy, které oddělí matoucí faktory (aktivita rodičů, velikost a umístění hnízda), mohou přesvědčivě prokázat vliv zbarvení vajec na pravděpodobnost predace snůšky. Z patnácti studií provedených v letech 1958 2007 jich devět (60 %) neprokázalo souvislost mezi barvou a pravděpodobností predace vajec. V sedmi z těchto devíti studií však byla použita uměle barvená vejce, zatímco ve studiích, které souvislost prokázaly, použili autoři většinou přírodně zbarvená vejce (Castilla et al. 2007). Řada pokusů, v nichž byla použita přírodně zbarvená vejce, prokázala menší predaci vajec hnědých nebo se skvrnami než vajec bílých (Tinbergen et al. 1962, Montevecchi 1976, Westmoreland & Best 1986, Weidinger 2001). Nicméně existují i studie, která za použití přírodně zbarvených vajec neprokázala vliv kryptického zbarvení na míru predace (Jobin & Picman 1997). Nesrovnalosti mezi studiemi lze vysvětlit přítomností různě se orientujících druhů predátorů (savci vs. ptáci). I za přítomnosti vizuálně se orientujících predátorů však může být souvislost mezi barevností vajec a mírou predace ovlivněna typem prostředí. Castilla et al. (2007) porovnávali pravděpodobnost predace vajec orebice rudé (Alectoris rufa) v různých prostředích. Použili vejce čtyř odlišných typů zbarvení. V lese zjistili nejnižší míru predace u hnědých a skvrnitých vejce, mimo les vykazovala nejnižší míru predace vejce hnědá. Autoři se domnívají, že nezáleží jen na míře podobnosti vejce s okolím, ale i na světelných podmínkách prostředí (Endler 1993). V lese se vlivem vegetace vytváří osvětlená a zastíněná místa a toto prostředí mohou nejlépe imitovat skvrnitá vejce. V prostředí s menším množstvím vegetace je důležitější barva podkladu vejce a skvrny nepřinášejí žádnou výhodu navíc (Castilla et al. 2007). Řada studií dokládá význam kryptického zbarvení vajec u druhů hnízdících na zemi a druhů s otevřenými hnízdy (Tinbergen et al. 1962, Montevecchi 1976, Götmark 1993, Yahner & Mahan 1996, Lloyd el al. 2000). V rozporu s nimi je studie Janzena (1978), který vliv barevnosti vajec na míru predace u druhů hnízdících na zemi neprokázal. 55
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec Jeho výzkum však probíhal v tropickém deštném lese Střední Ameriky, kde je pravděpodobně silnější predační tlak (Grim & Remeš 2006) a porovnání s výsledky temperátních studií může být zavádějící. Weidingerova (2001) studie také naznačuje význam kryptického zbarvení pouze u strnada obecného, který hnízdí na zemi nebo nízko nad zemí. U drozda zpěvného a pěnice černohlavé hnízdících výše v keřích souvislosti mezi barvou vajec a pravděpodobností predace nic nenasvědčovalo. Westmoreland & Best (1986) prokázali význam krypse i u ptáků hnízdících v křoví. V jejich studii se ovšem na rozdíl od Weidingerovy (2001) vyskytovali převážně ptačí predátoři orientující se vizuálně, což může být důvodem pozitivního výsledku. Snaha vyhnout se predaci mohla u některých druhů vést také ke vzniku modrého zbarvení vajec (Lack 1958). Vejce pak totiž mohou být nenápadná ve světle filtrovaném vegetací rostoucí v okolí jejich hnízd. V hnízdním prostředí kosa černého (Turdus merula) převládá žluté světlo a jeho modrozelená vejce se tak mohou jevit jako černá (Kilner 2006). U jiných druhů se ale zdá nepravděpodobné, že by k modrým vejcím vedla právě snaha o nenápadnost. Špačkové obecní (Sturnus vulgaris) kladou také modrá vejce, i když hnízdí v dutinách. Naproti tomu pěnice černohlavé kladou krémově bílá, hnědě skvrnitá vejce i přesto, že jsou jejich hnízda skryta ve křoví. Hypotéza modrých kryptických vajec nebyla potvrzena ani Götmarkem (1992), který nenašel rozdíly v míře predace bílých, modrých a skvrnitých vajec v hnízdech drozda zpěvného. Z téže studie vyplývá, že pravděpodobnost predace vajec položených pouze na zem bez hnízd byla na jejich barevnosti závislá. Modrá barva tedy nejspíš může mít i jiná ultimátní vysvětlení. Obecně lze uzavřít, že barevnost vajec může za určitých podmínek ovlivňovat pravděpodobnost jejich predace, nicméně celková viditelnost hnízda daná jeho umístěním hraje patrně významnější roli. Kromě testů kryptické funkce barevnosti vajec se v literatuře vyskytly i hypotézy zabývající se opačnou tj. aposematickou funkcí. Podle Swynnertona (1916) dávají ptáci nápadnou barvou vajec najevo jejich nepříjemnou chuť. Vejce různých barev zkoušel nabízet k ochutnání nejen různým druhům zvířat, ale i lidem. Závěry těchto studií byly poněkud nejednoznačné, každému druhu chutnala jiná vejce (Kilner 2006). Pro tuto hypotézu naopak mluví testy prováděné Cottem (1948, 1952), který zjistil, že chuť vajec souvisela nejen s barvou, ale i jejich velikostí. Nejnovější práce Hanleye et al. (2009) navrhuje v této souvislosti tzv. vyděračskou hypotézu. Hypotéza vychází z toho, že velká nápadnost vajec zvyšuje pravděpodobnost jejich predace či pravděpodobnost hnízdního parazitizmu. Toho zneužívá samice a nutí prostřednictvím výrazných vajec samce k vyšším rodičovským investicím např. k inkubaci snůšky nebo krmení inkubující samice, což snižuje podíl času, po který zůstávají vejce v hnízdě nezakrytá. Aposematická funkce barevnosti skořápky je však obecně považována za málo pravděpodobnou. Role hnízdního parazitizmu v evoluci barvy vajec Hnízdní parazité kladou vejce do cizích hnízd, a přenechávají tak péči o svá mláďata jiným rodičům (Davies 2000). Tato alternativní reprodukční strategie se vyskytuje typicky mezi jedinci různých druhů, nicméně velmi často jsou dokumentovány také případy vnitrodruhového parazitizmu, například u koloniálně hnízdících ptáků (Yom-Tov 2001). Přibližně u 1 % ptačích druhů inkubují 56
Sylvia 45 / 2009 vejce výhradně cizí rodiče (Payne 1977), dobrým příkladem obligátního parazita je i naše kukačka obecná. Naopak fakultativní parazité, jako jsou například kachny (zejména zástupci tribu Aythyini), využívají parazitickou strategii jen občas. Principem hnízdního parazitizmu je snížení vlastních nákladů na reprodukci přenecháním inkubace vajec a krmení mláďat někomu jinému. Pro parazita je toto, byť riskantní, chování poměrně výhodné. Pro hostitele však znamená celkové zvýšení nákladů na péči o potomstvo a často i nebezpečí úhynu vlastních potomků mládě kukačky obecné vyhazuje ostatní vejce či nevlastní sourozence z hnízda. Obojí potenciálně vede ke snížení fitness hostitele, který má snahu takové následky hnízdní parazitace eliminovat. V evolučním čase tak vznikají tzv. závody ve zbrojení (arms race) mezi hostitelem a parazitem. Hostitel se různými způsoby snaží zabránit parazitaci, zatímco parazit různými taktikami usiluje o zvýšení šance na přežití svých mláďat (Davies 2000). Většina tohoto boje je vedena ve fázi vajec. Závody ve zbrojení na úrovni vajec jsou podpořeny zejména schopností parazita vyvinout mimikry parazit, aby obelstil hostitele, napodobuje jeho vejce. Ten se, za předpokladu, že dokáže cizí vejce rozpoznat, brání. Tímto způsobem vzniká souboj mezi schopností parazita vytvořit vejce co nejpodobnější vejcím hostitele a schopností hostitele rozpoznat svá vejce co nejpřesněji. Hnízdní parazitizmus proto hraje nezanedbatelnou roli v evoluci barvy a skvrnitosti vajec (Kilner 2006). U hostitelů během evoluce vznikla řada různých způsobů obrany vůči hnízdnímu parazitizmu. Mezi nejvýznamnější patří zejména ničení a vyhazování parazitických vajec z hnízda nebo opuštění celé snůšky (Soldat 1981). Role zbarvení vajec v interakcích hostitele a parazita Parazité se často brání vyhození svých vajec z hnízda tím, že kladou mimetická vejcím hostitele podobná vejce (Davies & Brooke 1989a). Publikované práce dokazují, že mimetická vejce bývají odmítána mnohem méně často než vejce nemimetická (Moksnes 1992, Moskát & Fuisz 1999, Welbergen et al. 2001, Moskát & Honza 2002, Procházka & Honza 2003), ale neprokázáno například studií Lyona & Eadieho (2004). Posledně jmenovaní autoři studovali lysky (Fulica spp.), kterým do hnízd vkládali různě mimetická vejce kura domácího. Zjistili, že hostitelé hojně odmítali experimentální vejce bez ohledu na stupeň mimeze. Tento výsledek naznačuje, že míra podobnosti vajec parazita a hostitele nehraje při diskriminaci roli. Situace je ale podle Lyona & Edieho (2004) poněkud složitější. Lysky mají zkušenost i s parazitickými vejci vlastního druhu, která jsou také schopny rozpoznat, byť je odmítají v menší míře. Pravděpodobné a sofistikované vysvětlení situace, které autoři prezentují, je založeno na citlivosti rozpoznávacích schopností lysek. Jelikož jsou tito ptáci selektováni přírodním výběrem k rozeznávání relativně jemných rozdílů mezi dvěma lysčími vejci, není pro ně obtížné rozpoznat vejce cizí (v tomto případě vejce kura domácího). Stupeň mimeze experimentálního vejce proto nijak neovlivnil míru jeho diskriminace. Lysky totiž na první pohled věděly, že vejce paří jinému druhu a jemnými rozdíly v barevnosti se již nezabývaly. Vliv barvy vajec na míru jejich odmítnutí byl dokázán u hostitelů vlhovců (Molothrus spp.) jako např. u lesňáčka žlutoprsého (Icteria virens, Burhans & Freeman 1997), vlhovce žlutohnědého (Pseudoleistes virescens, Mermoz & Reboreda 1994), drozdce bělobrvého (Mimus saturninus) a vlhovce žlutora- 57
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec menného (Agelaius thilius, Fraga 1985). V těchto studiích byla bílá parazitická vejce odmítána, zatímco skvrnitá, vejcím hostitele podobná vejce, byla hostiteli přijímána. Jiná studie prováděná na hostitelích vlhovce hnědohlavého (Molothrus ater) naopak nedokázala souvislost mezi zbarvením parazitických vajec a mírou jejich odmítání hostitelem (Peer & Sealy 2004). Do studie ovšem nebyla zahrnuta vejce druhů, která jsou podobná vejcím vlhovce. Někteří hostitelé (např. pěvuška modrá, Prunella modularis) nevyhazují ze svých hnízd ani vejce, která jsou naprosto odlišná od jejich vlastních (Davies & Brooke 1989a). Tuto neschopnost využívá kukačka obecná, která v tomto případě neklade mimetická vejce (Brooke & Davies 1988). Stejně tak někteří hostitelé vlhovce hnědohlavého neodmítají ani jeho nemimetická vejce (viz výše, Winfree 1999). Podstatnou skutečností je také fakt, že ne každá podobnost mezi vejci parazita a hostitele musí být důsledkem mimeze. Vejce si mohou být podobná například v důsledku stejného prostředí, kde hrozí nebezpečí ze strany predátorů (Grim 2005). Podobnost by v tomto případě nebyla mimetická, ale kryptická v důsledku konvergentní evoluce (Harrison 1968, Mason & Rothstein 1987). Podobná barva vajec může být také způsobena například blízkou příbuzností mezi hostitelem a parazitem (Payne 1967). Typickým příkladem je třeba parazitický vztah mezi vdovkami (Viduidae) a astrildy (Estrildidae). Je pravděpodobné, že podobnost s vejci hostitele je limitována také mírou parazitizmu. Pokud totiž parazit využívá velký počet hostitelských druhů, je limitován počet typů vajec, které může vytvořit (Rothstein 1990). Tato situace platí u zmíněného vlhovce hnědohlavého, který je zástupcem parazitů generalistů, u kterých jeden jedinec klade vejce do hnízd různých hostitelských druhů. Opakem je naše kukačka obecná, u níž se samice na hostitele specializují (Gibbs et al. 2000). V případě, že je parazit schopen napodobit barvu a skvrnitost vajec hostitele, očekávali bychom, že hostitel se bude snažit snášet obtížněji napodobitelná vejce (Kilner 2006). Avšak experimentální data toto nepotvrzují. Britská populace konipasa bílého (Motacilla alba), žijící v sympatrii s kukačkou obecnou, má stejně skvrnitá vejce, jako islandská populace, která ani v minulosti v kontaktu s kukačkou nebyla. Obdobná situace je i u lindušky luční (Anthus pratensis) a několika dalších druhů (Davies & Brooke 1989b). Podobná vejce mají i dvě odlišné populace rákosníka velkého (Acrocephalus arundinaceus) řecká, která není v současnosti parazitována kukačkou, a maďarská, která je (Moskát et al. 2002). Populace se však lišily v míře vnitrosnůškové a mezisnůškové variability, což může naznačovat alternativní způsob obrany proti parazitaci (viz níže). Navíc je třeba si uvědomit, že tok genů mezi zmíněnými populacemi rákosníků může evoluci rozdílných zbarvení vajec významně omezovat. Ojedinělý důkaz vlivu hnízdního parazitizmu na změnu barevnosti hostitelských vajec naznačuje práce Lahtiho (2008), který u neparazitovaných populací snovačů zahradních odhalil změnu barevnosti vajec v souvislosti s adaptací na intenzitu slunečního záření. Podobně může sekundární nepřítomnost parazita ovlivňovat mezisnůškovou a vnitrosnůškovou variabilitu v barevnosti vajec (Avilés & Møller 2003, Lahti 2005). Vnitrosnůšková variabilita ve zbarvení vajec Ptačí hnízda nezřídka obsahují jedno vejce, které se barvou liší od ostatních. Jeho skořápka obsahuje více pigmentu (Newton 1893 ex Kilner 2006), nebo je 58
Sylvia 45 / 2009 bledší (Verbeek 1990) či jinak skvrnitá (Preston 1957). Vnitrosnůškovou variabilitu lze vysvětlit proximátními mechanizmy (viz výše), má však i svá ultimátní vysvětlení. Jedním z nejvýznamnějších je obrana proti hnízdnímu parazitizmu. Hostitel může například odlišným vejcem informovat potenciálního parazita o tom, že snůška je již kompletní a byla zahájena inkubace (Yom-Tov 1980). Toto chování by mohlo být výhodné pro hostitele i parazita. Vejce nakladené parazitem do hnízda po zahájení inkubace má jen malou šanci na úspěšné vyvedení (pravděpodobně by se ani nevylíhlo nebo by mládě neobstálo v konkurenci starších nevlastních sourozenců ). Parazit by mohl tuto informaci využít a vybrat pro výchovu svých mláďat jiného hostitele. Pokud by takový mechanizmus fungoval, mohl by jej využívat i hostitel. Nepoctivý hostitel by se vyhnul parazitizmu tím, že odlišně vypadající vejce by nebylo to poslední, ale například již první (Kilner 2006). Stejně tak by ale parazit mohl taková hnízda likvidovat ve snaze donutit hostitele k novému hnízdění. Bez dalších studií je tedy těžké posoudit, do jaké míry je alespoň část této hypotézy reálná. Vnitrosnůšková variabilita ve zbarvení vajec je však považována za mnohem sofistikovanějším nástroj v boji proti hnízdním parazitům. Hostitel totiž může parazitům zkomplikovat úspěšné kladení vajec, pokud vytvoří v rámci snůšky co nejpodobnějších vejce. Zároveň by mělo být výhodné, aby se snůšky různých samic co nejvíce lišily. Tím je pro parazita velmi těžké napodobit vejce hostitele (Davies & Brooke 1989b). Cizí, jinak vypadající vejce, je mezi ostatními vzájemně si podobnými vejci snadné odhalit. Experimentální důkazy takového mechanizmu obrany hostitele jsou však dost protichůdné. Hypotéza byla potvrzena u straky obecné (Pica pica, Soler et al. 2000), rákosníka velkého (Moskát et al. 2008) a rákosníka obecného (Stokke et al. 1999). Jedinci s méně variabilními snůškami odmítali parazitická vejce víc než jedinci se snůškami více variabilními. Hypotézu dále potvrzuje chování pěnkavy obecné (Fringilla coelebs) a pěnice černohlavé, u kterých byla pozorována nízká vnitrosnůšková a vysoká mezisnůšková variabilita vajec (Øien et al. 1995) a ve velké míře odmítají cizí vejce (Davies & Brooke 1989a, Moksnes et al. 1990, 1994, Moksnes 1992). Podobná situace se objevuje i u dalších hostitelů kukačky obecné (Øien et al. 1995, Soler & Møller 1996) či snovače zahradního (Lahti 2006). Proti hypotéze svědčí studie, provedená u straky obecné, která dospěla k opačnému závěru (Avilés et al. 2004). Hostitel více odmítal modely vajec kukačky chocholaté (Clamator glandarius) v případech, kdy jeho snůška obsahovala variabilnější vejce. Signifikantní rozdíl se však podařilo odhalit jen ve variabilitě zelené složky barvy. Hostitel tak mohl velmi pravděpodobně vejce odmítat z jiných důvodů. Podobně v dalších pracích se významný vliv vnitrosnůškové variability na schopnost rozpoznat cizí vejce nepodařilo prokázat (Lotem et al. 1995, Procházka & Honza 2003, Honza et al. 2004, Lovászi & Moskát 2004, Stokke et al. 2004). Důležitějším kritériem se zdá být spíše kontrast mezi vejci hostitele a parazita (Procházka & Honza 2003, Stokke et al. 2004). K negativnímu zjištění dospěli u rákosníka velkého i Cherry et al. (2007b), kteří použili skutečná vejce kukačky. Ti proto navrhli opačnou hypotézu čím více variabilní vejce ve snůšce jsou, tím je pro kukačku těžší přizpůsobit se vzhledu všech vajec a hostitel tak pravděpodobněji vyhodí cizí vejce. Role vnitrosnůškové variability v antiparazitických strategiích je úzce pro- 59
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec pojena se způsobem rozpoznávání cizích vajec hostiteli. Ti mohou teoreticky použít několik způsobů, jak rozpoznat cizí vejce. Mohou odmítnout vejce, které se liší od většiny vajec aktuální snůšky (Rothstein 1975), nebo mohou odmítnout vejce na základě porovnání s vlastními (Marchetti 2000, Hauber & Sherman 2001). Hypotéza pravého rozpoznání je v současnosti považována za správnější. V tomto případě si nejspíš hostitelé snaží zapamatovat vzhled svých vajec během snášení. Při takovém způsobu učení se může stát, že pokud se parazitické vejce objeví v hnízdě v průběhu snášení, mohou jej hostitelé považovat za své vlastní (Hauber et al. 2004). Když ovšem parazit naklade vejce až po dokončení snůšky, hostitel jej spíše odmítne (Victoria 1972, Rothstein 1974). Hostitelé také nemusí porovnávat vejce přímo v hnízdě, ale mohou si vlastní vejce uložit do paměti a parazitická vejce porovnávat s tímto obrazem (Moksnes 1992, Hauber & Sherman 2001, Moskát & Hauber 2007). Možná je i kombinace obou způsobů. Pravděpodobně záleží i na zkušenosti. Vejce jednoho jedince totiž mají určitou limitní variabilitu, takže čím více hnízdění má jedinec za sebou, tím více obrazů vlastních vajec má v paměti a měl by tak lépe rozpoznat vejce cizí. Tento typ rozpoznávání vajec pravděpodobně funguje u rákosníka velkého (Moskát & Hauber 2007), který má vrozenou šablonu vzhledu vajec svého druhu a upravuje ji pomocí učení (Lotem et al. 1995). Pokud hostitelé neporovnávají vejce v hnízdě jedno od druhého, ale spíše používají porovnávání vajec v hnízdě s obrazem vlastních vajec v paměti, může jim k tomu pomoci nízká vnitrosnůšková variabilita ve vzhledu vajec (Kilner 2006). Západoafrický snovač zahradní, který je hostitelem mláďat kukačky lesklé (Chrysococcyx caprius), rozeznává vlastní vejce podle jejich barvy a podle skvrnitosti. Tento druh je podobně úspěšný v rozpoznávání cizích vajec, pokud má vlastní vejce v hnízdě přítomná i pokud tato vejce chybí (Lahti & Lahti 2001). Důvodem může být právě nízká vnitrosnůšková variabilita v barvě vajec. Význam vnitrosnůškové variability pro rozpoznání cizích vajec hostitelem je pravděpodobně důležitější v případě mimetických vajec parazita. Pokud má parazit vejce nemimetická, význam vnitrosnůškové variability nejspíše klesá (Cherry et al. 2007b). Karcza et al. (2003) navrhují, že při intenzivním parazitizmu je selekce na menší vnitrosnůškovou variabilitu méně důležitá než selekce na větší variabilitu mezi jednotlivci v rámci hostitelské populace. Samotné mimikry parazitického vejce je navíc pro reakci hostitele důležitější než vnitrosnůšková variabilita (Karcza et al. 2003). O významu vnitrosnůškové variability by mohlo být diskutováno i vzhledem k vnitrodruhovému hnízdnímu parazitizmu. Například u špačka černého (Sturnus unicolor), což je častý vnitrodruhový parazit, je mezisnůšková variabilita značně větší než vnitrosnůšková variabilita vajec. U tohoto druhu je 65 95 % parazitických vajec neúspěšných (Calvo et al. 2000), což by mohlo naznačovat, že strategie nízké vnitrosnůškové variability je pro hostitele úspěšná. Důvodem ale může být i fakt, že u vnitrodruhového parazitizmu jsou vejce často snesena až po započetí inkubace, a proto mají menší šanci na vylíhnutí. Polymorfizmus v barvě vajec Jak bylo řečeno v Úvodu, u ptáků lze poměrně často nalézt polymorfizmus ve zbarvení vajec. Za jeho vznikem pravděpodobně stojí i koevolučních závody ve zbrojení mezi parazitem a hostitelem. Podle teoretického modelu by u hostitelských a parazitických druhů mělo být 60
Sylvia 45 / 2009 výhodné klást vejce barevně polymorfní (Takasu 2003). Parazit se tím může lépe přizpůsobit vzhledu vajec různých hostitelů a hostitel může díky polymorfizmu ztížit napodobování svých vajec parazitem. Několik studií potvrzuje barvený polymorfizmus vajec hostitelů. Například jedenáct ze třinácti jihoafrických druhů cistovníků (Cisticola spp.), kteří kladou polymorfní vejce, je parazitováno medozvěstkou hnědohřbetou (Prodotiscus regulus), přádelníkem kukaččím (Anomalospiza imberbis), nebo oběma. Zbylé čtyři druhy kladou monomorfní vejce a parazitovány nejsou (Tarboton 2001). Snovač zahradní klade taktéž polymorfní vejce, s bílým, zeleným nebo tyrkysovým podkladem. Každá samice klade celý život vejce pouze jednoho typu (Collias 1993). Vypadá to, že se tato skutečnost dá vysvětlit Mendelovým modelem dědičnosti. Na autosomálních chromozomech pravděpodobně existuje jeden pár alel pro zelenou a druhý pár pro tyrkysovou barvu. Pokud je samice recesivní v obou alelách, klade vejce bílá. Pokud je recesivní v alele pro tyrkysovou barvu, klade vejce opačné barvy (v tomto případě zelená) a pokud má dominantní alely obou genů (dominantní homozygot), klade vejce tyrkysovo-zelená. Oba rodiče se tedy podílení stejnou měrou na vzhledu vajec svých dcer a samice má omezené vědomosti o tom, jak budou její vejce vypadat. Jejich vzhled se tedy musí naučit (Lotem et al. 1995, Lahti & Lahti 2001). Také u některých obligátních hnízdních parazitů vedly pravděpodobně závody ve zbrojení k polymorfizmu vajec (Davies 2000). Například vejce kukačky obecné jsou velmi proměnlivá v barvě i skvrnitosti a v různé míře připomínají vejce hostitelů. Jednotlivé samice kladou pouze vejce jednoho typu, a proto si vybírají jen určitý druh hostitele (Gibbs et al. 2000) a hnízda s vejci, která jsou podobná jejich vejcím (Cherry et al. 2007a). Geny kódující vzhled vajec se mohou nacházet na W chromozómech (Gibbs et al. 2000), a tím pádem být děděny maternálně. Na rozdíl od kukaček, vlhovec modrolesklý (Molothrus bonariensis) klade různě zbarvená vejce, ale nepřizpůsobuje jejich vzhled vejcím hostitele (Mason 1986). Barva vajec a termoregulace Kromě predátorů a hnízdních parazitů ohrožuje vejce ptáků také vysoká teplota, při níž hrozí přehřátí a úhyn embryí. Za nebezpečnou se považuje teplota 42,2 C a vyšší (Bertram & Burger 1981). Ptáci hnízdící na otevřených místech tak musí volit mezi rizikem predace v případě vajec bez pigmentace a rizikem přehřátí u vajec skvrnitých (Kilner 2006). Podle několika studií je teplota uvnitř vejce při tmavším zbarvení skořápy o několik stupňů Celsia vyšší ve srovnání s bílými vejci (Montevecchi 1976, Bertram & Burger 1981). V těchto studiích byla ovšem vejce barvena, takže se jejich teplotní vlastnosti mohly odlišovat od přirozeně zbarvených vajec. Jiná studie s neobarvenými vejci dospěla totiž k opačnému závěru teplota uvnitř vajec se u odlišně zbarvených vajec za stejných světelných podmínek nelišila (Westmoreland et al. 2007). Nicméně je možné, že riziko přehřátí je důvodem bílé barvy vajec např. u pštrosů (Struthio camelus, Bertram & Burger 1981, Magige et al. 2008). Nebezpečí přehřátí je u nich větší než nebezpečí predace, protože rodiče dokáží svá vejce před predátory aktivně ubránit. U některých druhů mohou pigmenty obsažené ve skořápce chránit vejce před přehřátím odrážením infračerveného záření, které tvoří velkou část dopadajícího světla. Biliverdin a protoporfyrin dokáží odrazit až 90 % tohoto záření (Bakken et al. 1978). Ve prospěch 61
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec hypotézy významu barviv ve skořápce jako ochrany proti slunečnímu záření hovoří i výsledky studie Lahtiho (2008), která zároveň naznačuje možnost blokování této adaptace silnějším selekčním tlakem ze strany hnízdních parazitů (viz výše). Barva vajec a pevnost skořápky Většina pěvců (Passeriformes) klade bílá vejce s červenohnědými skvrnami protoporfyrinu. Ty často tvoří kruh na širším konci vejce (Davies & Brooke 1989a). Kromě zmíněných ultimátních příčin existuje ještě doposud nezmíněné vysvětlení tohoto zbarvení hypotéza, že protoporfyrin může kompenzovat nedostatek vápníku ve skořápce, a tím zvýšit její pevnost (Gosler et al. 2005). Drobní pěvci mohou být nedostatkem vápníku významně omezeni, protože mají poměrně malou kostru a zásoby vápníku v kostech tak mají nižší než druhy s větší kostrou (Sugiyama & Kusuhara 2001). Gosler et al. (2005) zkoumali vaječnou skořápku u sýkory koňadry (Parus major). Studie potvrdila, že v místech, kde jsou skvrny, je skořápka slabší než v místech beze skvrn. Také množství dostupného vápníku ovlivňovalo barvu skořápky. Čím menší byla koncentrace vápníku v půdě, tím tmavší byly skvrny. Navíc množství a tmavost skvrn stoupaly s pořadím vajec ve snůšce. Důvodem je zřejmě to, že na začátku kladení má samice dostatek vápníku, postupně jeho množství klesá a samice se to pokouší kompenzovat zvýšenou pigmentací vajec. Skvrny souvisely i se stářím samice (mladší samice měly tmavší vejce), s tvarem vajec, prostředím a nadmořskou výškou, zřejmě kvůli odlišnému množství vápníku v potravě. Podobnou studii provedli Sanz & García-Navas (2009) na vejcích sýkory modřinky (Cyanistes caeruleus). Autoři zjistili, že vejce s věncem pigmentových skvrn na tupém pólu mají slabší skořápku, větší ztráty vody (měřeno úbytkem hmotnosti) a následně i menší pravděpodobnost vylíhnutí patrně vlivem křehkosti skořápky. Výsledky uvedené ve studii Sanz & García-Navas (2009) avšak naznačují, že pigmentovanější vejce mají tlustší skořápku, což by bylo v rozporu s výsledky Goslera et al. (2005). V diskusi ale Sanz & García-Navas (2009) tvrdí opak. Pohlavní výběr a barevnost vajec Interpretačně velmi zajímavá je hypotéza, která tvrdí, že barevnost skořápky ptačích vajec má signální funkci v pohlavním výběru a souvisí s rodičovskými investicemi do reprodukce. Modrozelená barva vajec u některých druhů může sloužit k informování samce o kvalitě samice a potenciálně i jejích potomků (Moreno & Osorno 2003). Samci by se pak podle míry zbarvení vajec měli rozhodovat o množství péče věnované potomkům. Modrozelené zbarvení skořápky vajec je způsobeno biliverdinem, který má kromě funkce barviva silné antioxidační schopnosti. Hnědý protoporfyrin zase může signalizovat toleranci k oxidativnímu stresu (Moreno & Osorno 2003). V těle samice totiž protoporfyrin slouží ke spuštění aktivity antioxidantů při oxidativním stresu a když je ho velké množství ve skořápce, chybí v těle. Může tedy jít o příklad teorie handicapu (Zahavi 1975), podle které je pro jedince v době výběru partnera výhodné dát na odiv nějaký handicap, a signalizovat tak schopnost se s ním vyrovnat. Při tvorbě vajec se samice musí rozhodnout, jaké množství pigmentu investuje do vajec, aby to neohrozilo její imunitní systém a tím zdravotní stav. Pouze kvalitní samice si mohou dovolit investovat větší množství barviva. Sytě modrá vejce by tedy měla dávat samci najevo, že se jedná o geneticky či fenotypově kvalitní samici, hodnou jeho investic do péče 62
Sylvia 45 / 2009 o její mláďata. Ačkoli zní toto vysvětlení důvěryhodně, Kilnerová (2006) argumentuje, že by stejně tak mohlo být pro samici výhodné svou kvalitu před samcem skrývat. Nutila by tak samce k intenzivnější výpomoci v péči o mláďata. Kvalitní samice totiž pravděpodobně zvládne péči sama, a samec tedy nemá důvod se na ní podílet. Přesto mnohé výzkumy potvrzují, že barva skořápky může souviset s potenciálem imunitního sytému samice či mláďat (Morales et al. 2006, 2008, Hanley et al. 2008). Podle práce Moralesové et al. (2006) je intenzita modrozelené barvy skořápky vejce lejsků černohlavých (Ficedula hypoleuca) úměrná množství protilátek v těle samice. Mláďata kvalitnějších samic mají také více protilátek, což pozitivně ovlivňuje pravděpodobnost jejich přežívání (Morales et al. 2006). Morales et al. (2008) také experimentálně prokázali negativní vztah mezi barvou vajec a hladinou antioxidantů v těle. Hypotézu signální funkce barevnosti vajec potvrzuje i to, že kvalitnější samice různých druhů ptáků kladou tmavší vejce než samice méně kvalitní (Morales et al. 2006, Moreno et al. 2006a, Siefferman et al. 2006, Krist & Grim 2007, Soler et al. 2008). Sytější vejce kladou také samice starší (Siefferman et al. 2006, Krist & Grim 2007), i když Moreno et al. (2005) dospěli k opačnému závěru. Bylo také zjištěno, že se barevnost mění s pořadím vajec ve snůšce (Krist & Grim 2007, Hargitai et al. 2008) či v průběhu hnízdní sezóny (Hargitai et al. 2008) To může signalizovat nedostatek pigmentu v pozdějším období kladení. V tomto kontextu je třeba upozornit na závěry práce López-Rull et al. (2008), které dokládají rozdíl mezi pigmentací a barevností vajec ve vztahu ke kvalitě samice. Autoři této studie sice prokázali pozitivní korelaci mezi kvalitou samice a obsahem barviv (biliverdinu) ve skořápce vajec, nicméně již se jim nepodařilo prokázat podobnou souvislost s barevností vejce. Zpochybňují tím signální funkci barevnosti skořápky. Jak již bylo řečeno výše, samci by měli barevnost vejce používat jako signál kvality samice a uzpůsobvat jí svou investici do péče o snůšku. Takováto souvislost byla prokázána u špačka černého, když se samci (i samice) starali o mláďata častěji, pokud pocházela z tmavších vajec (Soler et al. 2008). Ke stejnému závěru dospěli i Moreno et al. (2004) u lejska černohlavého. Naopak v jiných studiích samci na jasněší barvu vajec zvýšenou péčí nereagovali (Krist & Grim 2007, López-Rull et al. 2007). Krist & Grim (2007) vysvětlují tyto odlišné výsledky také tím, že Moreno et al. (2004) hodnotili barvu vajec pouze ve spektru viditelném pro lidi, zatímco v jejich studii byla barva měřena i v UV části spektra. V jiném experimentu Moreno et al. (2006b) vyměnili snůšky lejska černohlavého mezi několika hnízdy, čímž narušili spojení mezi barvou vajec a kvalitou samic. Cílem bylo zjistit, zda samec pečuje o potomky skutečně úměrně barevnosti vajec. Autoři zjistili, že samci věnovali větší péči potomkům, kteří se vylíhli v hnízdech s větší vnitrosnůškovou variabilitou v barvě vajec. Naznačují, že pro samce by mohla být důležitá barva nejsytějšího vejce ve snůšce spíše než průměrná barva vajec. Samčí investice také přímo ovlivňovala fitness samice. Během prvního týdne po vylíhnutí se samci starali více než samice, což snížilo mortalitu mláďat ve srovnání s hnízdy bez samčí péče. Přesto je možné, že samci reagovali na jiný signál, než je barva vajec (Moreno et al. 2006b). Moreno et al. (2008) dále testovali vliv přidání tmavě modrého umělého vejce do hnízda na kondici mláďat (jelikož ta je výsledkem rodičovské péče). Zjistili, že tmavě zbarvené vejce na rozdíl od vajec pří- 63
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec rodních a světle modrých umělých signifikantně a pozitivně ovlivnilo kondici mláďat v hnízdě. Tento závěr podporuje domněnku, že pro zvýšení rodičovského úsilí stačí zvýšená barevnost jednoho vejce. Otázkou signální funkce barevnosti vaječné skořápky se u sýkory modřinky zabývali Sanz & García-Navas (2009). Jejich práce testuje vliv skvrnitosti vajec, a propojuje tak hypotézy o strukturální (viz výše) a signalizační funkci pigmentu. Sanz & García-Navas (2009) doložili, že rozšíření pigmentových skvrn na povrchu vejce pozitivně souvisí s úsilím samce (nikoli však samice) při krmení mláďat a také parametry kondice samce a samice. Vzájemný vztah mezi skvrnitostí a strukturou skořápky (viz výše) může dle autorů odrážet zdravotní stav samice, a sloužit tak jako signál v pohlavním výběru. Pakliže slouží míra ukládání barviv do skořápky ptačích vajec jako signál v pohlavním výběru a zároveň ovlivňuje míru rodičovských investic sensu Moreno & Osorno (2003), dá se předpokládat, že se výrazně (vzhledem k obsahu biliverdinu zejména modrozeleně) zbarvená vejce budou mezi ptačími druhy vyskytovat nenáhodně, a to zejména u druhů s vysokými požadavky na rodičovskou péči tj. potřebou co nejlépe odhadnout kvality partnera. Výsledky srovnávací analýzy jsou s výše uvedeným předpokladem v souladu (Soler et al. 2005). Solerova et al. (2005) studie potvrdila, že zástupci řádu pěvců, u nichž se vyskytuje dlouhá péče o mláďata, mají sytější vejce, stejně tak druhy, u nichž se vyskytuje polygynie tj. u druhů, kde samice soutěží o zájem samců. Nicméně tento vztah je relativně slabý a Kilnerové (2006) se nezdá být dostatečným potvrzením signální hypotézy. Zamýšlí se nad situací u bahňáků (Charadriiformes), u nichž je velká diverzita v typech rodičovské péče, a tudíž bychom na základě stejné hypotézy očekávali, že polygamní druhy budou klást modrá vejce více než druhy monogamní. Kilnerová (2006) však zjistila, že ani u jediného ze 14 druhů, které kladou modrá vejce, se nevyskytuje výhradní polygamie. Dvanáct těchto druhů je výhradně monogamních, u zbylých dvou funguje variabilní systém párování (Kilner 2006). Hypotéza souvislosti mezi pohlavním výběrem a barevností vejce je, byť relativně mladá (Moreno & Osborno 2003), testována velmi často. Přehledné shrnutí dosavadních poznatků nabízí práce Reynoldse et al. (2009). Ve změti všech signalizačních hypotéz týkajících se barevnosti vajec se objevila i možná signalizace množství karotenoidů ve žloutku. Karotenoidy jsou podstatnou součástí žloutku (Blount et al. 2000) a ptáci je musí získávat v potravě (Palmer 1915). Opět slouží jako antioxidanty pro embryo a později pro mládě (McGraw & Ardia 2003), a odráží tedy kvalitu vejce. Prostřednictvím barvy vajec by samice mohly dávat samcům najevo množství karotenoidů ve žloutku, neboli kvalitu vajec (Moreno et al. 2004). Studie Casseyho et al. (2008) však nepotvrdila souvislost mezi obsahem karotenoidů a barvou vajec, ani péčí samce o potomky. Autoři se přiklánějí k názoru, že vyšší obsah karotenoidů může být použit přímo mládětem a není nutné dávat jejich prostřednictvím samci najevo jeho kvalitu. Metodické aspekty studia barevnosti vajec Zkoumání barevnosti vajec a testování příčin jejich odlišností zahrnuje hodnocení barev. To je ale ztíženo rozdílným vnímáním barev u ptáků a lidí. Lidé vnímají jen tři složky barvy (červenou, zelenou a modrou) a světlo o vlnové délce cca 400 700 nm. Oproti tomu 64
Sylvia 45 / 2009 ptáci vnímají minimálně čtyři složky barvy, včetně UV záření o vlnové délce 300 400 nm (Wright 1972, Bennett et al. 1994). Experimentálně bylo prokázáno, že ve schopnosti hostitele rozpoznat parazitická vejce hraje významnou roli právě i světlo o krátké vlnové délce, která odpovídá UV záření (Honza & Polačiková 2008). Některá parazitická vejce mohou zase vypadat nemimetická v člověkem viditelné části světelného spektra, ale v UV světle jsou velmi podobná vejcím hostitele (Cherry & Bennet 2001). Kromě toho se v důsledku anatomických rozdílů ve stavbě lidského a ptačího oka pravděpodobně liší i vnímání barev v rámci spektra viditelného pro lidi (Cuthill et al. 2000). Ptáci mají například narozdíl od lidí systém olejových kapiček v sítnici, které filtrují vstupující světlo (Partridge 1989) a díky nimž se může dále lišit počet odstínů, které vnímají. Lišit se může i vnímání jasu a sytosti barev (Bennett et al. 1994). Velká část studií provedených v minulosti nebrala v úvahu mezidruhové rozdíly ve vnímání barev. Tento problém je ovšem velmi podstatný, protože například ve studiích zkoumajících reakce hostitelů na mimetická a nemimetická vejce mohli někteří ptáci tolerovat vejce, která se lidem zdála nemimetická a naopak (Honza et al. 2007). Navíc i mezi různými lidmi jsou rozdíly ve vnímání barev (Villafuerte & Negro 1998). Do určité míry může problém subjektivního hodnocení vyřešit použití spektrofotometrů. Jedná se o přístroje, které dokáží určit a číselně vyjádřit záření odražené od barevného povrchu a udat jeho vlnovou délku λ a světlost, což je relativní množství odraženého záření. Tyto dva údaje jsou postačující k přesnému určení barvy povrchu. Spektrofotometry jsou na rozdíl od lidí schopny určovat i vlnové délky světla odpovídající ultrafialovému (UV) a infračervenému (IR) záření. Protože dokáží určovat barvy objektivněji, jsou v současnosti využívány k výzkumům týkajícím se zbarvení vajec častěji než hodnocení barev lidmi anebo jsou tyto metody kombinovány (Cherry et al. 2007a,b; Honza et al. 2007). Ovšem i spektrofotometry mají nevýhody, například nedokáží popsat rozmístění skvrn na vejci (Cherry et al. 2007b). Významně může v některých experimentech posloužit softwarová analýza obrazu (Villafuerte & Negro 1998), která měří barvy objektivněji, protože má větší rozlišovací schopnost než lidské oko. ZÁVĚR Ultimátních příčin barevnosti ptačích vajec je celá řada a ptáci jsou často nuceni čelit i konfliktům mezi nimi. Jedním z nejvýznamnějších selekčních tlaků působících na barevnost vajec je zřejmě pravděpodobnost jejich predace, byť podpora takového vysvětlení se různí. Evolučně původní bílá vejce si zachovaly zejména druhy hnízdící v místech mimo dosah predátorů (např. v dutinách). Naopak barevnost skořápky často ptákům poskytuje maskování. Hnědá a skvrnitá vejce proto nalézáme nejčastěji u druhů hnízdících na dobře viditelných místech s vysokým rizikem predace. Některé studie naznačují, že v určitých typech stanovišť může ochrannou funkci plnit i zbarvení modré. Kromě antipredačního významu barevnosti vajec je často její diverzifikace spojována s evolucí hnízdního parazitizmu. Závody ve zbrojení mezi parazitem a hostitelem pravděpodobně významně přispěly ke vzniku barevného polymorfizmu vajec, a to zejména díky snaze parazita přizpůsobit svá vejce vejcím hostitele a naopak snahou hostitele rozeznat cizí vejce ve svém hnízdě co nejpřesněji. Porovnání významu selekčních tlaků hnízdní parazitace a predace zůstává na- 65
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec dále problematické. Je pravděpodobné, že ptáci začali během evoluce některé typy zbarvení využívat k dalším funkcím např. odrážení přebytečného tepla či kompenzace zeslabené skořápky. Mezi nové a sofistikované hypotézy patří role barevnosti skořápky v pohlavním výběru a jejích signální funkce tj. možnost, že skrze barevnost vajec je samice schopna informovat samce o své kvalitě a následně jej přimět k vyšším investicím do péče o mláďata. Dlouho studované téma barevnosti ptačích vajec je každopádně pořád velmi atraktivní a lidská hravost přináší stále nová a neotřelá vysvětlení její variability (řadu informací neuvedených v tomto přehledu lze nalézt ve vyčerpávající rešerši Kilnerové 2006). Snad nám k odhalení těch správných pomohou svou objektivností pokročilé metody studia, mezi které se řadí digitální fotografie, softwarová analýza obrazu či spektrofotometrie. PODĚKOVÁNÍ Tato práce vznikla za finanční podpory Ministerstva školství, mládeže a tělovýchovy ČR (projekt číslo LC 06073) a Grantové agentury AV ČR (projekt číslo KJB 601110803). Děkujeme anonymnímu recenzentu a Petrovi Procházkovi za zásadní komentáře k první verzi rukopisu. SUMMARY Avian eggshell colour may differ a lot, as well as the size and shape of patterning. Big differences exist among species but there also is a huge intraspecific and even intraclutch variation in egg coloration. Proximate causes of eggshell coloration are biliverdin and protoporphyrin pigments, combinations of which create different colours. The ancestral egg was probably white and immaculate but many causes have led to different colours during evolution. Presumably, one of the primary causes was the anti predator defence. Cryptic eggs are less conspicuous and thus less vulnerable to predation. White eggs are typical of species breeding at places hardly accessible to predators (tree holes) or species being able to fight off a predator (e.g. ostriches). Brown and maculate eggs occur commonly in birds building visible nests and breeding at exposed places at which cryptic coloration is an important anti-predator protection. The aposematism hypothesis has not been supported in the context of avian eggshell coloration. The evolution of eggshell coloration has been probably shaped by brood parasites, too. Arms races between a parasite and a host force hosts to recognise alien eggs, reject them or abandon the nest. On the other hand, parasites produce eggs similar to eggs of their hosts. There are several ways how to recognise parasitic eggs based on their appearance. Host species should lay similar eggs within a clutch but different eggs among clutches. Such variation and egg coloration polymorphism make it difficult for the parasites to match their eggs to those of the hosts. Experimental studies provide a conflicting evidence for the role of parasitism in the evolution of intraclutch variation in egg coloration. Other adaptive functions of egg coloration are suggested. Egg colour may play an important role in the thermoregulation of eggs. In such case, birds possibly face a trade-off between the risk of egg overheating in cryptic eggs and the probability of predation in white eggs. Some pigments (protoporphyrin) may be used as a compensation of thin shell caused by calcium deficiency. The intensity of coloration in blue green eggs may con- 66
Sylvia 45 / 2009 stitute a signal in the sexual selection according to one of the hypotheses the female informs the male about her quality via eggshell coloration in order to enhance male s parental effort. The fact that eggs of high quality females are richer in colour has been reported in birds. However, the relationship between male s parental effort and egg colour seems to be less evident. Egg colour serves as a cue for parents while recognising their own eggs in breeding colonies or finding eggs in dark nests. Birds are able to perceive UV radiation and that may be why birds breeding in dark nests have brighter eggs with higher portion of UV spectra than birds having open nests. Humans differ from birds in their ability to perceive colours, which might bias results of many studies. Recently, studies dealing with colour in birds usually use sophisticated techniques image- -analysing software or spectrophotometry. Such approaches provide more objective evaluation of colours in the avian world than human eyes. LITERATURA Avilés J. M. & Møller A. P. 2003: Meadow Pipit (Anthus pratensis) egg appearance in Cuckoo (Cuculus canorus) sympatric and allopatric populations. Biol. J. Linn. Soc. 79: 543 549. Avilés J. M., Soler J. J. & Pérez-Contreras T. 2006: Dark nest and egg colour in birds: a possible functional role of ultraviolet reflectance in egg detectability. Proc. R. Soc. B 273: 2821 2829. Avilés J. M., Soler J. J., Soler, M. & Møller A. P. 2004: Rejection of parasitic eggs in relation to egg appearance in Magpies. Anim. Behav. 67: 951 958. Avilés J. M., Stokke B. G., Moksnes A., Røskaft E. & Møller A. P. 2007: Environmental conditions influence egg color of Reed Warblers Acrocephalus scirpaceus and their parasite, the Common Cuckoo Cuculus canorus. Behav. Ecol. Sociobiol. 61: 475 485. Bakken G. S., Vanderbilt V. C., Buttemer W. A. & Dawson W. R. 1978: Avian eggs: thermoregulatory value of very high near-infrared reflectance. Science 200: 321 323. Bennett A. T. D., Cuthill I. C. & Norris K. J. 1994: Sexual selection and the mismeasure of color. Am. Nat. 144: 848 860. Bertram B. C. R. & Burger A. E. 1981: Are Ostrich Struthio camelus eggs the wrong colour? Ibis 123: 207 210. Birkhead T. 1978: Behavioural adaptations to high density nesting in the Common Guillemot, Uria aalge. Anim. Behav. 26: 321 331. Blount J. D., Houston D. C. & Møller A. P. 2000: Why egg yolk is yellow. Trends Ecol. Evol. 15: 47 49. Brooke M. de L. & Davies N. B. 1988: Egg mimicry by Cuckoos Cuculus canorus in relation to discrimination by hosts. Nature 335: 630 632. Burhans D. E. & Freeman P. C. 1997: Partial rejection of immaculate foreign eggs by Yellow-breasted Chats. Auk 114: 503 506. Butcher G. D. & Miles R. D. 2003: Factors Causing Poor Pigmentation of Brown shelled Eggs. Institute of Food and Agricultural Sciences, University of Florida. Calvo J. M., Pascual J. A., Deceuninck B. & Peris S. J. 2000: Intraspecific nest parasitism in the Spotless Starling Sturnus unicolor. Bird Study 47: 285 294. Cassey P., Ewen J. G., Blackburn T. M., Hauber M. E., Vorobyev M. & Marshall N. J. 2008: Eggshell colour does not predict measures of maternal investment in eggs of Turdus thrushes. Naturwissenschaften 95: 713 21. Castilla A. M., Dhondt A. A., Díaz-Uriarte R. & Westmoreland D. 2007: Predation in ground nesting birds: an experimental study using natural egg-color variation. Avian Cons. Ecol. 2: 2. [online] URL: http://www.ace-eco.org/vol2/iss1/art2/ Cherry M. I. & Bennet A. T. D. 2001: Egg colour matching in an African cuckoo, as revealed by ultraviolet-visible reflectance spectrophotometry. Proc. R. Soc. B 268: 556 571. 67
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec Cherry M. I., Bennett A. T. D. & Moskát C. 2007a: Do Cuckoos choose nests of Great Reed Warblers on the basis of host egg appearance? J. Evol. Biol. 20: 1218 1222. Cherry M. I., Bennett A. T. D. & Moskát C. 2007b: Host intra-clutch variation, Cuckoo egg matching and egg rejection by Great Reed Warblers. Naturwissenschaften 94: 441 447. Collias E. C. 1993: Inheritance of egg-color polymorphism in the Village Weaver Ploceus cucullatus. Auk 110: 683 692. Cott H. B. 1948: Edibility of the eggs of birds. Nature 161: 8 11. Cott H. B. 1952: The palatability of the eggs of birds. Proc. Zool. Soc. Lond. 122: 1 54. Cuthill I. C., Partridge J. C., Bennett A. T. D., Church S. C., Hart N. S. & Hunt S. 2000: Ultraviolet vision in birds. Adv. Study Behav. 29: 159 214. Davies N. B. 2000: Cuckoos, Cowbirds and Other Cheats. T. & A. D. Poyser, London. Davies N. B. & Brooke M. de L. 1989a: An experimental study of co-evolution between the Cuckoo, Cuculus canorus, and its hosts. I. Host egg discrimination. J. Anim. Ecol. 58: 207 224. Davies N. B. & Brooke M. de L. 1989b: An experimental study of co-evolution between the Cuckoo, Cuculus canorus, and its hosts. II. Host egg markings, chick discrimination and general discussion. J. Anim. Ecol. 58: 225 236. Endler J. A. 1993: The color of light in forests and its implications. Ecol. Monogr. 63: 1 27. Fraga R. M. 1985: Host-parasite interactions between Chalk-browed Mockingbirds and Shiny Cowbirds. Ornithol. Monogr. 36: 829 844. Gaston A. J., De Forest L. N. & Noble D. G. 1993: Egg recognition and egg-stealing in Thick-billed Murres Uria lomvia. Anim. Behav. 45: 301 306. Gibbs H. L., Sorenson M. D., Marchetti K., Brooke M. de L., Davies N. B. & Nakamura H. 2000: Genetic evidence for female host specific races of the Common Cuckoo. Nature 407: 183 186. Gill F. G. 2006: Ornithology. W. H. Freeman & Co. Gosler A. G., Higham J. P. & Reynolds S. J. 2005: Why are bird s eggs speckled? Ecol. Lett. 8: 1105 1113. Götmark F. 1992: Blue eggs do not reduce nest predation in the Song Thrush, Turdus philomelos. Behav. Ecol. Sociobiol. 30: 245 252. Götmark F. 1993: Conspicuous nests may select for non-cryptic eggs: a comparative analysis of avian families. Ornis Fenn. 70: 102 105. Grim T. 2005: Mimicry vs. similarity: which resemblances between brood parasites and their hosts are mimetic and which are not? Biol. J. Linn. Soc. 84: 69 78. Grim T. & Remeš V. 2006: Opeřený průšvih. Vesmír 85: 462. Hanley D., Doucet S. M. & Dearborn D. C. 2009: A blackmail hypothesis for the evolution of conspicuous egg coloration in birds. Auk in press. Hanley D., Heiber G. & Dearborn D. C. 2008. Testing an assumption of the sexual-signaling hypothesis: Does blue-green egg color reflect maternal antioxidant capacity? Condor 110: 767 771. Hargitai R., Herényi M. & Török J. 2008: Eggshell coloration in relation to male ornamentation, female condition and egg quality in the Collared Flycather Ficedula albicollis. J. Avian Biol. 39: 413 422. Harrison C. J. O. 1968: Egg mimicry in British cuckoos. Bird Study 15: 22 28. Hauber M. E. & Sherman P. W. 2001: Self referent phenotype matching: theoretical considerations and empirical evidence. Trends Neurosci. 24: 609 616. Hauber M. E, Yeh P. J. & Roberts J. O. L. 2004: Patterns and coevolutionary consequences of repeated brood parasitism. Proc. R. Soc. B 271: S317 S320. Honza M., Procházka P., Stokke B. G., Moksnes A., Røskaft E., Čapek M. & Mrlík V. 2004: Are Blackcaps current winners in the evolutionary struggle against the Common Cuckoo? J. Ethol. 22: 175 180. Honza M., Polačiková L. & Procházka P. 2007: Ultraviolet and green parts of the colour spectrum affect egg rejection in the Song Thrush (Turdus philomelos). Biol. J. Linn. Soc. 92: 269 276. Honza M. & Polačiková L. 2008: Experimental reduction of ultraviolet wavelengths re- 68
Sylvia 45 / 2009 flected from parasitic eggs affects rejection behaviour in the Blackcap Sylvia atricapilla. J. Exp. Biol. 211: 2519 2523. Jagannath A., Shore R. F., Walker L. A., Ferns P. N. & Gosler A. G. 2008: Eggshell pigmentation indicates pesticide contamination. J. Appl. Ecol. 45: 133 140. Janzen D. H. 1978: Predation intensity on eggs on the ground in two Costa Rican forests. Am. Midland Nat. 100: 467 470. Jobin B. & Picman J. 1997: The effect of egg coloration on predation of artificial ground nests. Can. Field-Nat. 111: 467 470. Jones J., Doran P. J. & Holmes R. T. 2003: Climate and food synchronize regional forest bird abundances. Ecology 84: 3024 3032. Karcza Z., Moskát C., Cherry M. I. & Kisbenedek T. 2003: Experimental manipulation of intraclutch variation in the Great Reed Warbler shows no effect on rejection of parasitic eggs. Ethology 109: 15 22. Kelly J. P. 1993: The effect of nest predation on habitat selection by Dusky Flycatchers in limber pine-juniper woodland. Condor 95: 83 93. Kennedy G. Y. & Vevers H. G. 1976: A survey of eggshell pigments. Comp. Biochem. Physiol.B 55: 117 123. Kilner R. M. 2006: The evolution of egg colour and patterning in birds. Biol. Rev. 81: 383 406. Kim C. H., Yamagishi S. & Won P. O. 1995: Egg color dimorphism and breeding success in the Crow Tit (Paradoxornis webbiana). Auk 112: 831 839. Krist M. & Grim T. 2007: Are blue eggs a sexually selected signal of female Collared Flycatchers? A cross-fostering experiment. Behav. Ecol. Sociobiol. 61: 863 876. Lack D. 1958: The significance of the colour of turdine eggs. Ibis 100: 145 166. Lahti D. C. 2005: Evolution of bird eggs in the absence of cuckoo parasitism. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 102: 18057 18062. Lahti D. C. 2006: Persistence of egg recognition in the absence of cuckoo brood parasitism: pattern and mechanism. Evolution 60: 157 168. Lahti D. C. 2008: Population differentiation and rapid evolution of egg color in accordance with solar radiation. Auk 125: 796 802. Lahti D. C. & Lahti A. R. 2001: How precise is egg discrimination in weaverbirds? Anim. Behav. 63: 1135 1142. Lloyd P., Plaganyi E., Lepage D., Little R. M. & Crowe T. M. 2000: Nest-site selection, egg pigmentation and clutch predation in the ground-nesting Namaqua Sandgrouse Pterocles namaqua. Ibis 142: 123 131. López-Rull I., Celis P. & Gil D. 2007: Egg colour covaries with female expression of a male ornament in the Spotless Starling (Sturnus unicolor). Ethology 113: 926 933. López-Rull I., Mikšík I. & Gil D. 2008. Egg pigmentation reflects female and egg quality in the Spotless Starling Sturnus unicolor. Behav. Ecol. Sociobiol. 62: 1877 1884. Lotem A., Nakamura H. & Zahavi A. 1995: Constrains on egg discrimination and cuckoo-host co-evolution. Anim. Behav. 49: 1185 1209. Lovászi P. & Moskát C. 2004: Break-down of arms race between the Red-backed Shrike (Lanius collurio) and Common Cuckoo (Cuculus canorus). Behaviour 141: 245 262. Lowther P. E. 1988: Spotting pattern of the last laid egg of the House Sparrow. J. Field Ornithol. 59: 51 54. Lyon B. E. & Eadie J. McA. 2004: An obligate brood parasite trapped in the intraspecific arms race of its hosts. Nature 432: 390 393. Magige F. J., Moe B. & Røskaft E. 2008: The white colour of the Ostrich (Struthio camelus) egg is a trade-off between predation and overheating. J. Ornithol. 149: 323 328. Marchetti K. 2000: Egg rejection in a passerine bird: size does matter. Anim. Behav. 59: 877 883. Martin T. E. 1992: Interaction of nest predation and food limitation in reproductive strategies. Curr. Ornithol. 9: 163 197. Martin T. E., Scott J. & Menge C. 2000: Nest predation increases with parental activity: separating nest site and parental activity effects. Proc. R. Soc. B 267: 2287 2293. Mason P. 1986: Brood parasitism in a host generalist, the Shiny Cowbird: II. Host selection. Auk 103: 61 69. Mason P. & Rothstein S. I. 1987: Crypsis versus 69
Večlová B. & Hořák D. / Zbarvení ptačích vajec mimicry and the color of Shiny Cowbird eggs. Am. Nat. 130: 161 167. McGraw K. J. 2005: The antioxidant function of many animal pigments: are there consistent health benefits of sexually selected colourants? Anim. Behav. 69: 757 764. McGraw K. J. & Ardia D. R. 2003: Carotenoids, immunocompetence, and the information content of sexual colors: an experimental test. Am. Nat. 162: 704 712. Mermoz M. E. & Reboreda J. C. 1994: New host for a specialized brood parasite, the Screaming Cowbird. Condor 98: 630 632. Mikšík I., Holáň V. & Deyl Z. 1996: Avian eggshell pigments and their variability. Comp. Biochem. Physiol. B 113: 607 612. Moksnes A. 1992: Egg recognition in Chaffinches and Bramblings. Anim. Behav. 44: 993 995. Moksnes A., Røskaft E., Braa A. T., Korsnes L., Lampe H. M. & Pedersen H. C. 1990: Behavioural responses of potential hosts towards artificial cuckoo eggs and dummies. Behaviour 116: 64 89. Moksnes A., Røskaft E. & Solli M. M. 1994: Documenting puncture ejection of parasitic eggs by Chaffinches Fringilla coelebs and Blackcaps Sylvia atricapilla. Fauna Norvegica Ser. C 17: 115 118. Montevecchi W. A. 1976: Field experiments on the adaptive significance of avian eggshell pigmentation. Behaviour 58: 26 39. Morales J., Sanz J. J. & Moreno J. 2006: Egg colour reflects the amount of yolk maternal antibodies and fledging success in a songbird. Biol. Lett. 2: 334 336. Morales J., Velando A. & Moreno J. 2008: Pigment allocation to eggs decreases plasma antioxidants in a songbird. Behav. Ecol. Sociobiol. 63: 227 333. Moreno J., Lobato E., Merino S. & Martínez de la Puente J. 2008: Blue-green eggs in Pied Flycatchers: An experimental demonstration that a supernormal stimulus elicits improved nestling condition. Ethology 114: 1078 1083. Moreno J., Lobato E., Morales J., Merino S., Tomás G., Martínez de la Puente J., Sanz J. J., Mateo R. & Soler J. J. 2006a: Experimental evidence that egg color indicates female condition at laying in a songbird. Behav. Ecol. 17: 651 655. Moreno J., Morales J., Lobato E., Merino S., Tomás G. & Martínez de la Puente J. 2005: Evidence for the signaling function of egg color in the Pied Flycatcher Ficedula hypoleuca. Behav. Ecol. 16: 931 937. Moreno J., Morales J., Lobato E., Merino S., Tomás G. & Martínez de la Puente J. 2006b: More colourful eggs induce a higher relative parental investment in the Pied Flycatcher Ficedula hypoleuca: a cross fostering experiment. J. Avian Biol. 37: 555 560. Moreno J. & Osorno J. L. 2003: Avian egg colour and sexual selection: does eggshell pigmentation reflect female condition and genetic quality? Ecol. Lett. 6: 803 806. Moreno J., Osorno J. L., Morales J., Merino S. & Tomás G. 2004: Egg colouration and male parental effort in the pied flycatcher Ficedula hypoleuca. J. Avian Biol. 34: 300 304. Moskát C., Avilés J. M., Bán M., Hargitai R. & Zölei A. 2008: Experimental support for the use of egg uniformity in parasite egg discrimination by cuckoo hosts. Behav. Ecol. Sociobiol. 62: 1885 1890. Moskát C. & Fuisz T. I. 1999: Reactions of Red backed Shrikes Lanius collurio to artificial Cuckoo Cuculus canorus eggs. J. Avian Biol. 30: 175 181. Moskát C. & Hauber M. E. 2007: Conflict between egg recognition and egg rejection decisions in Common Cuckoo (Cuculus canorus) hosts. Anim. Cogn. 10: 377 386. Moskát C. & Honza M. 2002: European Cuckoo Cuculus canorus parasitism and host s rejection behaviour in a heavily parasitized Great Reed Warbler Acrocephalus arundinaceus population. Ibis 144: 614 622. Moskát C., Szentpéteri J. & Barta Z. 2002: Adaptations by Great Reed Warblers to brood parasitism: a comparison of populations in sympatry and allopatry with the Common Cuckoo. Behaviour 139: 1313 1329. Newton A. 1893: A Dictionary of Birds. A. C. Black, London. Nice M. M. 1937: Studies in the life history of the Song Sparrow. Trans. Linn. Soc. New York 4: 1 246. Odabaşi A. Z., Miles R. D., Balaban M. O. & Portier K. M. 2007: Changes in brown 70